L'histoire prend racine dans le paisible petit village de Kamiki. Cent ans auparavant, le village entier était terrorisé par le menace du dragon à huit têtes Orochi, qui tous les ans, à l'occasion d'un festival, demandait à ce qu'on lui sacrifie la plus belle fille du village, que le dragon désignait par une flèche qui se planterait sur le toit de la maison de la malheureuse. Durant cette période, un mystérieux loup blanc surnommé Shiranui apparaissait ; tous pensaient qu'il était l'allié d'Orochi. Lors de l'un de ces festival, la flèche maudite vint se planter sur le toit de la belle Izanami, dont le guerrier Izanagi était amoureux ; il alla alors dans l'entre du dragon pour tenter de le tuer. Son allié inattendu fut le loup blanc Shiranui, qui se battit à ses côtés en utilisant des pouvoirs divins. Grâce à lui, Izanagi triompha du dragon, mais Shiranui, épuisé, mourut des suites de ses blessures. Les villageois dédièrent alors un temple au loup qui combattit héroïquement Orochi.
Au début du jeu, cependant, une personne inconnue se rend à la Cave de la Lune où est scellé le dragon Orochi, et le libère. Le temps n'est pas long avant que celui-ci ne sème l'horreur et le chaos dans tout le Nippon, et peu de temps après, même le ciel est devenu noir et chargé de ténèbres. Face à ce désastre, la divinité de la forêt Sakuya, qui protégeait le petit village de Kamiki, se rend au temple du héros Shiranui. En utilisant les restes de son pouvoir, elle ressuscite la statue du loup blanc, maintenant connue comme étant la déesse du soleil Amaterasu, et l'implore de restaurer la paix dans le pays. Amaterasu, accompagnée de l'énergique Issun, la "petite puce" qui se cachait dans les vêtements de Sakuya, va alors devoir traverser le pays pour retrouver ses pouvoirs perdus, et faire retrouver au pays sa beauté d'antan...
Nous contrôlons donc Amaterasu et devons combattre des yôkais, un peu partout sur le territoire. La déesse est dotée de trois types d'armes : les boucliers, les épées ou les rosaires. Certains seront obligatoirement obtenus en jouant simplement au jeu, d'autres ne le sont pas et peuvent alors être soit trouvés pendant le jeu, ou achetés auprès d'un marchand. Il est possible de superposer deux types d'armes pendant le combat, un en type principal et l'autre en type secondaire. Les Soleils d'Énergies représentent la vie de la déesse, et les Pots d'Encre sa capacité à utiliser le pinceau céleste. Leur nombre peuvent être augmentés pendant le jeu, soit en suivant simplement le jeu principal, soit en participant à des quêtes optionnelles, en utilisant les Sphères de Bonheur ; Amaterasu en obtient en nourrissant des animaux, en déterrant des trèfles à quatre feuilles ou encore en faisant revivre la nature maudite autour d'elle. Une autre façon d'obtenir de nouvelles capacités est en collectant des Crocs de Démons, qui peuvent être échangées avec certains marchands pour apprendre ces nouvelles capacités.
Amaterasu peut aussi apprendre des techniques au dôjô d'Onigiri-sensei, qu'il s'agisse de techniques de combats ou de techniques pratiques (comme le double-saut, qui lui sera enseigné pendant le jeu). Ces dôjôs se trouvent à trois endroits : les plaines de Shinshu, la côte de Ryoshima et à Kamui.
L'autre capacité d'Amaterasu pendant le combat en plus de ses armes est évidemment le Pinceau Céleste. Nous "arrêtons le temps" pendant quelques instants et dessinons avec le Pinceau le pouvoir que nous souhaitons utiliser. Afin d'obtenir les pouvoirs du Pinceau, Amaterasu doit compléter certaines constellations que nous trouverons durant le jeu. Il y en a douze en tout (bien que l'une d'elle compte trois pouvoirs séparés) et sont donnés par différents dieux que la déesse du soleil réveille de leur sommeil ; certains pouvoirs sont utilisables en combat, d'autres pour faire d'autres choses.
Durant le jeu, il vous sera aussi possible de récolter des Perles Errantes, au nombre de cent. Si le joueur parvient à toutes les trouver pendant le jeu, des "bonus" de fin de jeu lui seront attribués, utilisables par la suite dans une nouvelle partie.